1 서론

자연 지역에서 꿀벌 벌집 배치의 영향에 대한 인식이 높아지고 있습니다(Angelella et al.,  2021 ; Page & Williams,  2023 ; Pascual Tudanca et al.,  2024 , Iwasaki & Hogendoorn, 2022 검토  ). 그러나 현재 문헌의 대부분은 관리된 꿀벌 벌집의 존재에 초점을 맞추고 있으며(Valido et al.,  2019 ), 벌집 밀도의 변화가 야생 수분매개자 군집과 생태계 기능에 어떤 영향을 미칠 수 있는지에 대해서는 다루지 않습니다(Rollin & Garibaldi,  2019 참조 ). 이러한 역학 관계를 이해하는 것은 보존 전략에 대한 정보를 제공하고 생물다양성을 보존하는 데 필수적입니다. 실제로 현재 다양한 작물의 수분을 위한 꿀벌 벌집의 최적 밀도에 대한 혼란이 있습니다. 유럽에서는 꿀벌 밀도가 평균 헥타르당 0.031개(Goras et al.,  2016 )인 반면, 미국의 크랜베리 재배자들은 개화기에 헥타르당 1~18개(Gaines-Day & Gratton,  2016 )의 밀도로 꿀벌을 임대합니다. 반면 블루베리 작물의 경우 꿀벌의 권장 사육 수는 헥타르당 1~25개(Isaacs & Kirk,  2010 ; Ramírez-Mejía et al.,  2024 ; Rollin & Garibaldi,  2019 )이며, 많은 농장에서는 수분을 위해 꿀벌 군체를 도입하는데, 일반적으로 헥타르당 5~7개(Kendall et al., 2022 ) 의 밀도로 도입합니다  . 꿀벌과 다른 수분매개자에 대한 방문당 수분 효율성에 대한 자세한 데이터가 있지만(예: Page, McKenzie, et al.,  2021 ; Page, Nicholson, et al.,  2021 ), 꿀벌 방목 권장 사항은 경관 맥락, 기상 조건 및 야생 수분매개자 군집의 변동성과 같은 요인으로 인해 여전히 매우 다양하여 의사 결정이 어렵습니다. 꽃당 필요한 방문 수, 벌통 배치의 이상적인 시기, 야생 수분매개자의 풍부함과 그들이 제공하는 수분 서비스 또는 꿀벌과 다른 수분매개자의 비교 효율성과 같은 변수에 대한 정확한 정보가 없으면 농부는 종종 자신의 판단이나 항상 최적이 아닌 전통적인 관행에 의존해야 합니다(Rollin & Garibaldi,  2019 ). 이러한 불확실성은 농업 수확량에 영향을 미칠 뿐만 아니라 잠재적인 생태적 결과도 초래합니다. 농부 외에도 자연 생태계 관리자도 벌통의 허용 가능한 밀도와 벌통에 대한 라이센스 부여에 대한 정보에 입각한 결정을 내리기 위해 영향에 대한 정보가 필요합니다.

이러한 간극을 해소하기 위해, 본 연구에서는 꿀벌 벌집 밀도가 야생 수분매개자의 꽃 방문과 식물 생식 성공, 특히 착과율, 착과 수, 그리고 종자 착상에 미치는 영향을 정량적으로 검토한 연구들을 종합적으로 분석했습니다. 다양한 생태계와 맥락에서 얻은 연구 결과를 종합함으로써, 본 연구는 꿀벌 벌집 밀도가 야생 수분매개자와의 경쟁에 미치는 영향과 생태계 안정성 및 회복력에 미치는 잠재적 연쇄 효과를 더욱 명확하게 보여주고자 합니다.

2가지 방법

Web of Science를 사용하여 잠재적으로 관련성이 있는 연구를 검색했습니다. 다음 검색 문자열은 TS=((impact* OR effect*) AND ((honeybee* OR (honey AND bee) OR (apis AND mellifera))) AND ((wild AND pollinat) OR plant) AND (((nest* OR (reproduct* AND succe*)) OR (abundance* OR presence* OR densit*)) OR (population AND size) OR (surviv* OR mortalit*) OR ((food AND availab*) OR forag)))입니다. 이는 수분매개자 개체군 반응 및/또는 식물 생식 성공, 또는 자원 가용성(관심의 핵심 생물학적 변수)을 측정하는 광범위한 연구를 포함합니다. 검색 결과 1943년부터 2024년 6월 사이에 발표된 논문 1977편이 검색되었습니다.

2.1 선정 과정

관련성 있는 연구로 간주되려면 7가지 사전 기준을 충족해야 했습니다(보조 정보  S2 참조 ). R 패키지인  metagear  (Lajeunesse,  2016 )를 사용하여 출판물 제목과 초록을 검토했으며, 기준 1~5를 충족하는 논문만 포함했습니다(보조 정보  S1 참조 ). 이 단계를 통과한 논문의 전문은 7가지 적격 기준 모두를 기준으로 검토했습니다(보조 정보  S1 참조). 검토가 완료된 후, 41개 연구에서 데이터를 추출했습니다. 문헌 검색 및 검토 과정에 대한 자세한 내용은 그림 S1 의 PRISMA 다이어그램을 참조하십시오  .

2.2 데이터 수집 및 효과 크기 계산

선정된 연구의 텍스트, 표, 그림 및 보충 자료에서 평균값, 표준편차(SD) 또는 표준오차(SE), 표본 크기( N ), 그리고 스튜던트 t 점수 , 피셔  F 점수, 카이제곱( χ² ) ,  Z 점수와 같은 통계 검정 결과를 포함한 데이터를  수동  으로 추출했습니다. 정보가 그래픽으로 제시된 경우,  PlotDigitizer를 사용하여  평균값과 관련 변동 측정값을 얻었습니다.

우리는 각 연구에서 (1) 꿀벌의 풍부함이나 벌집 밀도에 대한 보고된 최소 및 최대 값, (2) 연구 위치, (3) 서식지 유형, (4) 영향을 받은 분류군(식물 또는 수분매개자), (5) 측정된 반응 변수의 유형(예: 수분매개자 종 풍부도) 및 (6) 연구의 시간적 해상도와 같은 메타데이터를 수집했습니다.

 효과 크기로  헤지스  g (Hedges & Olkin, 1984 )를 사용했으며, 이는 R 패키지인  metafor  (Viechtbauer,  2010 )와  esc  (Lüdecke,  2019 )를 사용하여 계산했습니다. 꿀벌 벌집 밀도가 높은 처리군은 실험군으로, 밀도가 낮은 처리군은 대조군으로 설정했습니다. 양수 헤지스  g  값은 높은 꿀벌 밀도에서 측정된 식물 또는 수분매개자 반응 변수의 값이 더 높음을 나타내며, 음수 값은 높은 꿀벌 밀도에서 값이 더 낮음을 나타냅니다.

우리는 네 가지 유형의 결과 변수, 즉 비꿀벌 수분매개자 풍부도, 비꿀벌 수분매개자 풍부도, 비꿀벌 수분매개자 방문율, 그리고 식물 생식 성공에 대한 정량적 분석을 수행하기에 충분한 기록을 확보했습니다. 각 측정 기준에 대한 연구 수가 제한적이었기 때문에, 식물 생식 성공의 다양한 지표(착과, 종자 착과, 착과 횟수, 그리고 수량)를 하나로 묶었습니다. 이러한 지표들은 측정 기준이 서로 다르지만, 그 효과는 헤지스  g를 사용하여 표준화하여 연구 간 직접적인 비교가 가능했습니다(Magrach, 2025 자료 참조  ).

메타 회귀 분석을 위해 R의 metafor  (Viechtbauer,  2010 ) 패키지에 있는 rma.mv 함수를 사용했습니다  . 모든 유형의 반응 변수(꿀벌 이외의 수분매개자 풍부도, 풍부도, 방문율, 식물 생식 성공)에 대해 단일 다단계 모형을 적용했으며, 동일 연구에서 추출된 효과 크기의 비독립성을 설명하기 위해 연구 동일성을 임의 효과로 포함했습니다. 설명 변수에는 반응 변수의 유형과 고가 처리군과 저가 처리군 간 벌집 밀도 차이와의 상호작용이 포함되었습니다.

3 결과 및 논의

3.1 문헌의 특성과 편견

연구는 북미와 서유럽에 지리적으로 편향되어 있었고 아시아, 남미에서는 대표성이 제한적이었으며 아프리카에서는 전혀 대표성이 없었습니다(그림  1a ). 꿀벌 벌집 밀도는 연구에서 헥타르당 0~6벌집이었고 꿀벌 풍부도는 시간당 0~2500벌이었습니다(그림  1b ). 대부분의 연구에서 꿀벌 벌집 밀도 값이 보고되었으며 관찰 및 실험적 접근 방식에서 동등하게 표현되었습니다(그림  2a ). 결과 변수 측면에서 대부분의 연구는 비꿀벌 수분매개자 종의 방문율에 대한 영향에 초점을 맞추고, 그 다음에 수분매개자 풍부도 값에 대한 영향, 마지막으로 수분매개자 풍부도 및 식물 생식 성공에 대한 효과에 초점을 맞췄습니다(그림  2b ). 더욱이 영향에 대한 많은 연구가 관목지에서 수행되었으며 다른 생태계에서 꿀벌의 영향에 대한 이해에 큰 차이가 있습니다(그림  2c ). 식물 생식 성공은 주로 크랜베리( Vaccinium macrocarpon ) 및 블루베리( Vaccinium corymbosum , Ericaceae) 와 같은 작물인 소수의 종에서 측정되었으며 , Echium wildpretii  (Boraginaceae) 및  Spartocytisus supranubius (Fabaceae) 와 같은 몇몇 야생종만 나타났습니다   . 우리는 토종 수분매개자에 대한 꿀벌 벌집 밀도의 영향에 대한 모든 가능한 증거를 포함하려고 했지만, 검토된 문헌의 주요 한계는 많은 연구에서 분류학적 해결책이 부족하다는 것입니다. 일부 연구는 땅벌(Bombus spp .  ), 대형 단독벌(예: Anthophora, Eucera, Habropoda 및 Synhalonia) 및 Halictus 또는 기타 단독벌과 같은 작은 분류군과 같이 특정 그룹에 특히 초점을 맞추었지만 대부분은 종이나 기능 그룹별로 결과를 일관되게 보고하지 않았습니다. 여러 사례에서 수분매개자는 '야생벌', '땅에 둥지를 트는 벌', '대형벌'과 같은 라벨로 광범위하게 분류되었으며, 추가적인 설명은 없었습니다. 이러한 분류학적 이질성과 다양한 표본 추출 방법 및 보고 관행으로 인해, 다양한 생활사와 둥지 전략을 가진 서로 다른 수분매개자 분류군이  Apis mellifera 의 존재에 의해 차별적으로 영향을 받는지 여부와 그 영향을 어떻게 받는지 평가하기 어렵습니다 . 따라서 본 연구의 한계점을 인정하며, 향후 연구에서는 수분매개자 그룹 간 반응의 잠재적 변이를 더 잘 포착하기 위해 더욱 세밀한 분류학적 세부 정보를 포함할 것을 촉구합니다.

3.2 꿀벌 벌집 밀도 및 개체 수 증가의 영향

우리의 메타 회귀 분석은 수분매개자 방문율과 종 풍부도에 대한 부정적 영향이 헥타르당 0.25벌집(그림  3 )의 낮은 밀도에서도 나타난다는 것을 보여줍니다. 이는 많은 작물에 대한 현재 관리 지침인 헥타르당 1~25벌집(Isaacs & Kirk,  2010 ; Rollin & Garibaldi,  2019 )보다 훨씬 낮습니다. 낮은 꿀벌 벌집 밀도에서 종 풍부도가 더 급격히 감소한 다음 밀도가 높아지면 수평을 이루는 관찰된 패턴은 임계 효과 또는 포화점을 반영할 수 있습니다. 한 가지 가능성은 민감한 토종 수분매개자가 비교적 낮은 꿀벌 밀도에서 불균형적으로 배제되어 밀도가 더 증가하더라도 추가 영향이 감소한다는 것을 의미합니다. 또는 꿀벌 밀도가 처음 증가할 때 경쟁이나 변위가 가장 강할 수 있으며, 더 탄력적이거나 덜 민감한 종이 남아서 군집 구성이 안정화될 수 있습니다. 특히, 꿀벌 개체 수를 고려할 때 방문율에 유의미한 부정적 영향이 관찰되었는데(그림 S2 ), 이는 관리된 꿀벌 개체군이 토착 수분매개자에게 미칠 수 있는 잠재적 영향을 강조합니다. 방문율을 측정하는 연구의 경우, 대부분 의  데이터는 연구자들이 통제된 환경에서 벌통을 도입한 실험 연구에서 얻은 것입니다. 이러한 실험은 일반적으로 자연 또는 농업 환경에서 관찰된 것보다 낮은 벌통 밀도를 사용했기 때문에 벌통 밀도 값의 범위가 좁았습니다.

수분매개자 풍부도에 대한 영향은 일반적으로 더 높은 벌집 밀도(>2벌집/헥타르; 그림  3 )에서 부정적이었지만, 이러한 관계는 넓은 신뢰 구간과 벌집 밀도 기울기 전체에 걸쳐 통계적으로 유의미한 변화가 없는 것으로 특징지어졌습니다(표  1 ). 반면 꿀벌 벌집 밀도 증가는 식물 생식 성공에 영향을 미치지 않는 것으로 보입니다(그림  3 ). 이 효과는 더 높은 벌집 밀도에서 검색된 연구 수가 적기 때문일 수도 있습니다. 따라서 이 패턴을 확인하고 견고성에 대한 확신을 높이기 위해 더 많은 연구가 필요합니다. 검토된 연구 중 일부는 양봉이 야생 수분매개자 다양성과 상호 작용을 감소시킬 뿐만 아니라 생태계 기능에 지속적인 영향을 미칠 수 있는 방식으로 군집 구조를 변경한다는 것을 보여줍니다(Valido et al.,  2019 ).